研究背景

工业革命以来，人类活动引起的温室气体排放加剧已致全球平均温度增加了1.1 ℃，且到本世纪末将可能高达4 ℃左右。由于温度是自然界生物物候的主要决定因子，气候变暖可能会重塑生物的物候特征。已有大量研究表明，在气候变暖背景下，许多植物和地上动物的物候已经悄然发生了变化。然而，对环境变化高度敏感的土壤生物却很少被纳入物候学研究中，这将限制我们了解陆地生态系统对气候变化的响应与适应过程。据报道，气候变暖对高寒生态系统会产生尤为强烈的影响。因此，我们研究了青藏高原高寒草甸生态系统的地上植物、土壤微生物和土壤动物的活性及其物候对增温的响应，以及这些高寒生物的物候变化是否同步。

材料与方法

全剖面土壤增温实验平台位于青海海北高寒草地生态系统国家野外科学观测研究站（图1）。本平台设置了对照（Ambient）与增温（+4 ℃, Warming）两个实验处理，每个处理设4个重复，共计8个样方（图1a）。增温样方为直径350 cm的圆形，使用20根加热棒垂直打入地下100 cm对全剖面土壤进行增温，并在土表以下5 cm处（距样方中心50 cm和100 cm）埋入两圈直径为100 cm 和200 cm的加热电缆以弥补表层土壤热量损失。使用不同深度的传感器采集土壤温湿度数据，并通过计算机程序反馈控制加热开关。对照样方布设相同，但不进行通电增温（图1b）。

图1 青海海北高寒草甸生态系统全剖面土壤增温实验平台

在生长季（5-10月），基于物候相机导出的归一化植被指数（PhenoCam-derived Normalized Difference Vegetation Index NDVI）评估了地上植物生长活动的季节动态；采用PVC固定呼吸环法（PVC deep collar method）和诱饵条板法（bait-lamina method）评估土壤微生物呼吸和土壤动物取食活性的季节动态。

结果&讨论

研究发现，增温促进了地上植物生长、土壤微生物呼吸和土壤动物取食，分别增加了8%、57%和20%（图2a-c）。地上植物和土壤生物的活动呈现出较强的时间动态特征，在最温暖的生长季中期达到其活动峰值（图2d-f）。另外，增温显著促进了生长季早期（6月和7月）的地上植物生长（图2g），并持续增加了春末至秋初（6-9月）的土壤微生物呼吸 （图2h）。相比之下，土壤动物取食活性对增温的响应在不同季节有所不同，仅在早春（5月）和深秋（10月）显著增加（图2i）。

图2 气候对地上植物生长（a）、土壤微生物呼吸（b）和土壤动物取食活性（c）的影响。采样时间（即生长季节的6个月，5至10月）对地上植物生长（d）、土壤微生物呼吸（e）和土壤动物取食活性（f）的影响。气候和采样时间对地上植物生长（g）、土壤微生物呼吸（h）、和土壤动物取食活性（i）的交互影响。生长早期（EGS）（春季=5月至6月），生长中期（MGS）（夏季=7月至8月），生长后期（LGS）（秋季=9月至10月）。

本研究还发现，这些高寒生物的物候对变暖的响应是不同步的（图3）。具体而言，增温使春季土壤动物取食活性提前，秋季土壤动物取食活性推迟，但未改变其在生长季的峰值；然而，增温增加了地上植物生长和土壤微生物呼吸的峰值，但它们的物候变化较小（图3a-c）。此外，研究发现这三类高寒生物活性之间存在较显著的关联（图4a-c）。比如，土壤微生物呼吸与地上植物生长整体呈显著正相关，但此相关性在增温下消失（图4a）。

图3 高寒草甸生长季地上植物生长动态（a）、土壤微生物呼吸动态（b）、土壤动物取食活性动态（c）。EGS生长季早期（春季=5月至6月），MGS生长季中期（夏季=7月至8月），LGS生长季后期（秋季=9月至10月）。

图4 地上植物生长和土壤微生物呼吸的相关性（a），地上植物生长与土壤动物取食活性的相关性（b），土壤微生物呼吸与土壤动物取食活性的相关性（c）。蓝色回归线代表当前气候，红色回归线代表增温气候，灰色回归线代表所有数据点。

小结

研究结果首次提供了气候变暖导致高寒草地生态系统地上（植物）—地下（土壤微生物和土壤动物）生物物候不匹配的证据。值得注意的是，这些显著的增温效应在实验平台建立3年后（2018-2021）就已经观察到，这表明这些高寒生物对增温的响应较快。考虑到增温引起的正反馈效应对气候变化的潜在重要性，以及高寒生态系统对气候变化的高度脆弱性，我们仍需要长期连续观测来评估增温背景下高寒生物物候不匹配的生态后果。气候变暖引起的地上—地下生物物候不匹配可能对生态系统营养互作、食物网及其能量通量产生深远影响。量化这些与物候相关的影响是未来研究的一个关键挑战，这一新兴研究领域值得更多关注。

本研究于2023年4月15日以“Experimental warming causes mismatches in alpine plant-microbe-fauna phenology”为题在线发表于Nature Communications期刊上。北京大学地下生态学研究组博雅博士后殷睿博士和2019级博士生秦文宽为论文共同第一作者，朱彪研究员为论文通讯作者。其他合作作者还包括北京大学博士生王旭东和硕士生赵红阳（已毕业），兰州大学/北京大学贺金生教授、兰州大学汪浩青年研究员和硕士生谢东，中国科学院西北高原生物研究所张振华研究员，瑞典农业科学大学Paul Kardol教授，德国亥姆霍兹环境中心Martin Schädler首席科学家，德国莱比锡大学/德国生物多样性综合研究中心Nico Eisenhauer教授。本研究受到国家自然科学基金委项目（31988102, 32101375, 42141006）和中国博士后科学基金项目（2021M700231）的资助。

作者简介

殷睿，北京大学城市与环境学院博雅博士后（已出站），博士毕业于德国莱比锡大学和德国亥姆霍兹环境中心，主要从事全球变化因子（如气候变暖、干旱、氮沉降等）对陆地生态系统土壤动物群落结构和功能影响的研究。以第一作者（含共同）在Nature Communications、eLife、Soil Biology & Biochemistry、Biology and Fertility of Soils、Soil and Tillage Research、Agriculture Ecosystems & Environment 等期刊发表论文多篇。

秦文宽，北京大学地下生态学研究组2019级在读博士生，主要从事全球变化生态学和土壤碳循环等方面的研究。以第一作者（含共同）在Nature Communications、Fundamental Research、Plant and Soil发表论文。